Ichabod Crane vågner fra en kamp mod døden 250 år ude i fremtiden, hvor han skal løse et mysterium der går tilbage til USA's grundlæggere. På grund af en blodfortryllelse der blev smidt på en slagmark under revolutionen, er den berygtede hovedløse rytter genoplivet sammen med Crane, og den morderiske rytter er på den blodige krigssti i nutidens Sleepy Hollow.
Ichabod Crane vågner fra en kamp mod døden 250 år ude i fremtiden, hvor han skal løse et mysterium der går tilbage til USA's grundlæggere. På grund af en blodfortryllelse der blev smidt på en slagmark under revolutionen, er den berygtede hovedløse rytter genoplivet sammen med Crane, og den morderiske rytter er på den blodige krigssti i nutidens Sleepy Hollow. Ichabod indser, at han skal handle hurtigt, for den hovedløse rytter er kun den første af de apokalyptiske ryttere. Detektiven Abbie Mills, en kvinde med mange overnaturlige oplevelser, danner et bånd med Crane, mens de forsøger at stoppe en stadig mere ond cirkel af ondskab.